Helminth parasites of grey mullets (Teleostei: Mugilidae) in the Mediterranean region: a review

  • V. L. Sarabeev Zaporizhzhya National University
  • Ie. V. Tkach Zaporizhzhya National University
Keywords: Mediterranean and Azov-Black Seas, Mugil cephalus, Chelon labrosus, Chelon auratus, Chelon ramado, Chelon saliens, Planiliza haematocheila

Abstract

Helminths are a diverse and rich group of fish parasites, some of which are dangerous pathogens of epidemic potential. The present review is focused on helminth parasites from grey mullets (Mugilidae) in the Mediterranean and Azov-Black Seas. These fish are of great economic importance, for supplying food and recreation services. This study covers helminth parasites of six species: Mugil cephalus (L.), Chelon labrosus (Risso), C. auratus (Risso), C. ramado (Risso), C. saliens (Risso) and Planiliza haematocheila (Temminck, Schlegel). This paper gives a brief overview of the history of taxonomic and faunistic studies of helminth parasites from grey mullets in the Mediterranean. The history of the helminth parasites from grey mullets goes back to over 200 years ago to the first species described by Rudolphi in 1819. One hundred and four helminth species have been recorded in about 130 published papers. Fewer than 10 species have been recorded prior to 1900. Since 1960s, taxonomic efforts have rapidly increased, reaching the highest level in the first decade of the 21st century. Only one new species has been recorded in Mediterranean mullets in the last decade. We suggest that the decrease in the number of described species observed in the last decade is the consequence of previous intensive taxonomic efforts results in the actual estimation of species diversity for the studied area. Digeneans and specialist (oioxenic and stenoxenic) parasites dominated in the structure of helminth fauna of mullets. The highest richness of helminths is found in the Azov-Black Seas mullets, while the poorest in the Eastern Mediterranean. A relatively large number of species (20) identified only to generic or family levels remain the taxonomic subject of future studies.

References

References

(1) Fish diseases and disorders. Volume 1: protozoan and metazoan infections, 2nd ed.; Woo, P. T. K., Ed.; CABI: Wallingford, 2006.

(2) Paperna, I.; Overstreet, R. M. Parasites and diseases of mullets (Mugilidae). Aquac. grey mullet 1981, 411–493.

(3) Mićković, B.; Nikčević, M.; Hegediš, A.; Regner, S.; Gačić, Z.; Krpo-Ćetković, J. Mullet Fry (Mugilidae) in coastal waters of montenegro, their spatial distribution and migration phenology. Arch. Biol. Sci. 2010, 62 (1), 107–114 DOI: 10.2298/ABS1001107M.

(4) Hung, C.-M.; Shaw, D. The impact of upstream catch and global warming on the grey mullet fishery in Taiwan: a non-cooperative game analysis. Mar. Resour. Econ. 2006, 21 (3), 285–300 DOI: 10.1086/mre.21.3.42629512.

(5) Whitfield, A. K.; Panfili, J.; Durand, J.-D. D. A global review of the cosmopolitan flathead mullet Mugil cephalus Linnaeus 1758 (Teleostei: Mugilidae), with emphasis on the biology, genetics, ecology and fisheries aspects of this apparent species complex; 2012; Vol. 22.

(6) Froese, R.; Pauly, D. FishBase. World Wide Web electronic publication. www.fishbase.org, version (10/2018) www.fishbase.org.

(7) Radujković, B. M.; Šandić, D.; Šundić, D. Parasitic flatworms (Platyhelminthes: Monogenea, Digenea, Cestoda) of fishes from the Adriatic Sea. Nat. Montenegrina 2014, 13 (1), 7–280 DOI: 10.13140/RG.2.1.1401.5448.

(8) Sabodash, V. M.; Semenenko, L. I. Ecologic–biological base of the acclimatization of far east mullet–pilengas (Mugil so–iuy) in the water basins of Ukraine. Vestnik zoologii. Supplement 6; 1998.

(9) Starushenko, L. I.; Kazansky, A. B. Introduction of mullet haarder (Mugil so-iuy Basilewsky) into the Black Sea and the Sea of Azov. Studies and Reviews; Food and Agriculture Organization of the United Nations: Rome, 1996.

(10) Матишов, Г.; Лужняк, В. Расширение нерестового ареала дальневосточного акклиматизанта пиленгаса Liza haematocheilus (Temminck et Schlegel, 1845) в Азово-Черноморском бассейне: новые факты из экологии размножения. Доклады Академии наук 2007, 414 (3), 428–429.

(11) Minos, G.; Imsiridou, A.; Economidis, P. S. Liza haematocheilus (Pisces, Mugilidae) in the northern Aegean Sea. In Fish Invasions in the Mediterranean Sea: Change and Renewal; Golani, D., Appelbaum-Golan, B., Eds.; Pensoft Publishers: Sofia–Moscow, 2010; pp 313–332.

(12) Rudolphi, C. A. Entozoorum synopsis, cui accedunt mantissa duplex et indices locupletissimi; Sumtibus Augusti Rücker: Berlin, 1819.

(13) Radujković, B. M.; Petrović, Z. Étude de la parasitofaune des muges de l’Adriatique (Chelon labrosus Risso, Liza aurata Risso et Liza saliens Risso – Pisces: Mugilidae) et son influence sur le coefficient de condition des poissons hôtes. Montenegrian Acad. Sci. Arts. Glas. Sect. Nat. Sci. 1986, 5, 203–215.

(14) Radujković, B. M.; Raibaut, A. Faune des parasites de poissons marins du Montenegro (Adriatique Sud). In Acta Adriatica. Vol. 30; Radujković, B. M., Raibaut, A., Eds.; Split, 1989; pp 1–324.

(15) Radujković, B. M. Parasites des poissons marins du Monténégro: acanthocéphales. Acta Adriat. 2002, 12 (1), 67–69.

(16) Radujković, B. M. Adriatic Sea mullets parasitofauna. Rev. Rom. Parazitol. 2002, 12 (1), 67–69.

(17) Дмитриева, Е. В.; Гаевская, А. В. Паразитологические аспекты марикультуры и интродукции кефалевых рыб в Азово-Черноморском бассейне. Экология моря 2001, 55, 73–78.

(18) Ovcharenko, M. Microparasites of worldwide mullets. Ann. Parasitol. 2015, 61 (4), 229–239 DOI: 10.17420/ap6104.12.

(19) Al-Hadilhri, I.; Daoud, Y. T.; Habash, A. H. Seasonal abundance of Neoechinorhynchus agilis in Mugil hishni from Shatt Al-Arab. J. Gulf Arab. Penins. Stud. 1980, No. 6, 127–139.

(20) Di Cave, D.; Kennedy, C. R.; D’Amelio, S.; Berrilli, F.; Orecchia, P. Struttura della comunità dei metazoi parassiti di Liza ramada (Risso, 1826) nel lago di Burano. Biol. Mar. Mediterr. 1997, 4, 321–323.

(21) Caillot, C.; Morand, S.; Muller-Graf, C.; Faliex, E.; Marchand, B. Parasites of Dicentrarchus labrax, Anguilla anguilla and Mugil cephalus from a pond in Corsica, France. J. Helminthol. Soc. Washingt. 1999, 66, 95–98.

(22) Merella, P.; Garippa, G. Metazoan parasites of grey mullets (Teleostea: Mugilidae) from the Mistras Lagoon (Sardinia, western Mediterranean). Sci. Mar. 2001, 65 (3), 201–206 DOI: 10.3989/scimar.2001.65n3201.

(23) Jithendran, K. P.; Kannappan, S. A short note on heavy infection of acanthocephalan worm (Neoechinorhynchus agilis) in grey mullet, Mugil cephalus. J. Parasit. Dis. 2010, 34 (2), 99–101 DOI: 10.1007/s12639-010-0019-y.

(24) Shih, H. H.; Chen, H. Y.; Lee, C. Y. Acanthocephalan fauna of marine fish in Taiwan and the differentiation of three species by ribosomal DNA sequences. Taiwania 2010, 55 (2), 123–127.

(25) Eysenhardt, K. W. Einiges über Eingeweidewürmer. In Verhandlungen der Gesellschaft Naturforschender Freunde zu Berlin; Reimer, G. und V. bei G., Ed.; Berlin, 1829; pp 144–153.

(26) Vogt, C. Über die Fortpflanzungsorgane einiger ectoparasitischer mariner Trematoden. Zeitschift für Wissenschaftliche, Zool. 1878, 30, 306–342.

(27) Parona, C.; Perugia, A. Dei trematodi delle branchie di pesci Italiani. Atti della Soc. Ligustica di Sci. Nat. e Geogr. 1890, 1, 59–70.

(28) Parona, C.; Perugia, A. Sopra due nuove specie di Trematodi ectoparassiti di pesci marini. Boll. dei Musei di Zool. e Anat. Comp. della R. Unoversitá di Genova 1895, 31, 1–4.

(29) Looss, A. Die Distomenunter familie der Haploporinae. Arch. Parasitol. 1902, 6, 129–143.

(30) Looss, A. Zur Kenntnis der Distomenfamilie Hemiuridae. Zool. Anz. 1907, 31, 585–620.

(31) Nicoll, W. Trematode parasites of fishes in the English Channel. J. Mar. Biol. Assoc. United Kingdom 1914, 10, 466–505.

(32) Blasco-Costa, I.; Montero, F. E.; Balbuena, J. A.; Raga, J. A.; Kostadinova, A. A revision of the Haploporinae Nicoll, 1914 (Digenea: Haploporidae) from mullets (Mugilidae): Dicrogaster Looss, 1902 and Forticulcita Overstreet, 1982. Syst. Parasitol. 2009, 72 (3), 187–206 DOI: 10.1007/s11230-008-9165-3.

(33) Blasco-Costa, I.; Gibson, D. I.; Balbuena, J. A.; Raga, J. A.; Kostadinova, A. A revision of the Haploporinae Nicoll, 1914 (Digenea: Haploporidae) from mullets (Mugilidae): Haploporus Looss, 1902 and Lecithobotrys Looss, 1902. Syst. Parasitol. 2009, 73 (2), 107–133 DOI: 10.1007/s11230-009-9175-9.

(34) Blasco-Costa, I.; Montero, F. E.; Gibson, D. I.; Balbuena, J. A.; Raga, J. A.; Kostadinova, A. A revision of the Haploporinae Nicoll, 1914 (Digenea: Haploporidae) from mullets (Mugilidae): Saccocoelium Looss, 1902. Syst. Parasitol. 2009, 72 (3), 159–186 DOI: 10.1007/s11230-008-9163-5.

(35) Blasco-Costa, I.; Montero, F. E.; Gibson, D. I.; Balbuena, J. A.; Kostadinova, A. A revision of the Haploporinae Nicoll, 1914 (Digenea: Haploporidae) from mullets (Mugilidae): two new haploporine genera and a key to the genera of the subfamily. Syst. Parasitol. 2009, 72 (3), 207–215 DOI: 10.1007/s11230-008-9164-4.

(36) Власенко, П. В. К фауне паразитических червей рыб Черного моря. Труды Карадагской биологической станции 1931, 4, 88–135.

(37) Скрябин, К. И. Семейство Haploporidae Nicoll, 1914. In Трематоды животных и человека. Основы трематодологии. Том 12; Скрябин, К. И., Ed.; АН СССР: М., 1956; pp 7–49.

(38) Yamaguti, S. Systema helminthum. The digenetic trematodes of vertebrates. Vol. I.; Interscience: New York, 1958.

(39) Overstreet, R. M.; Curran, S. S. Family Haploporidae Nicoll, 1914. In Keys to the Trematoda. Vol. 2; Jones, A., Bray, R. A., Gibson, D. I., Eds.; CAB International: Wallingford, 2005; pp 129–165.

(40) Османов, С. У. Материалы к паразитофауне рыб Черного моря. Ученые записки Ленинградского государственного педагогического института 1940, 30, 187–265.

(41) Чернышенко, А. С. Новые гельминты рыб Черного моря. Праці Одеського Державного Університету 1949, 4 (57), 21–40.

(42) Буцкая, Н. А. Паразитофауна черноморских промысловых рыб предустьевого про­странства Дуная. Труды Ленинградского об-ва естествоиспытателей 1952, 71 (4), 10–26.

(43) Погорельцева, Т. П. Новые трематоды для рыб Чёрного моря. Труды Карадагской биологической станции 1952, 12, 29–39.

(44) Решетникова, А. В. Паразитофауна кефали Черного моря. Труды Карадагской биологической станции 1955, 13, 71–95.

(45) Чернышенко, А. С. С. Паразитофауна молоди кефали, зимующей в зимовалах Шаболатского лимана. Труды Одесского государственного ун-та. Серия биологических наук 1962, 152 (11), 100–104.

(46) Савчук, М. Я. О зараженности кефали Черного моря трематодой Aphanurus stossichi. In Проблемы паразитологии; Наукова Думка: К., 1967; pp 497–498.

(47) Мачкевский, В. К.; Скрябин, В. А. Некоторые особенности гельминтофауны мальков черноморских кефалей. In III Всесоюз. совещ. по болезням и паразитам рыб; Наука: Л., 1979; pp 70–71.

(48) Солонченко, А. И. Гельминтофауна рыб Азовского моря; Наукова думка: К., 1982.

(49) Солонченко, А. И.; Ткачук, В. П. Зараженность гельминтами кефалей Азово-Черноморского бассейна. Экология моря 1985, 20, 39–43.

(50) Гаевская, А. В.; Найденова, Н. Н. Паразиты черноморских кефалей. Рыбное хозяйство 1989, 2, 35–36.

(51) Юрахно, В. М. Новые сведения о фауне миксоспоридий рыб Черного моря. Паразитология 1993, 27 (4), 320–326.

(52) Юрахно, В. М. Миксоспоридии рыб Черного моря: систематика, фауна, экология, зоогеография: Автореф. дисс. На соискание канд. биол. наук, Севастополь, 1994.

(53) Дмитриева, Е. В.; Герасев, П. И. Моногенеи рода Ligophorus (Ancyrocephalidae) – паразиты черноморских кефалей (Mugilidae). Паразитология 1996, 30 (5), 440–448.

(54) Дмитриева, Е. B. Фауна моногеней дальневосточного пиленгаса (Mugil soiuy) в Черном море. Вестник зоологии 1996, 30 (4–5), 95–97.

(55) Дмитриева, Е. B. Е. В. Моногенеи рыб Черного моря (фауна, экология, зоогеография): Диссертация … канд. биол. наук: 03.00.18., Севастополь, 1998.

(56) Пронькина, Н. В. Особенности формирования гельминтофауны мальков сингиля Liza aurata (Risso) в Черном море. Экология моря 2001, No. 58, 50–52.

(57) Корнийчук, Ю. М. Первая находка трематод у вселенца в Черное море – пиленгаса Mugil soiuy Basilewsky (Pisces: Mugilidae). Экология моря 2002, No. 59, 21–22.

(58) Юрахно, В. М.; Мальцев, В. H. Новые сведения о миксоспоридиях кефалевых рыб в бассейне Атлантического океана. Экология моря 2002, 61, 39–42.

(59) Белофастова, И. П. Acanthosentis (Acanthogyrus) lizae (Acanthocephala, Acanthosentidae) - новый паразит черноморского сингиля (Liza aurata). Вестник зоологии 2003, 37 (3), 42.

(60) Пронькина, Н.В. Белофастова, И. П. Новые данные о нематодах черноморского сингиля Liza aurata (Pisces: Mugilidae). Экология моря 2005, No. 68, 77–82.

(61) Попюк, М. П. Гельминтофауна пелагических рыб прибрежных вод крыма (Чёрное море). Экология моря 2009, No. 78, 75–80.

(62) Гаевская, А. В.; Гусев, А. В.; Делямуре, С. Л.; Донец, З. С.; Искова, Н. И.; Корнюшин, В. В.; Ковалёва, А. А.; Маргаритов, Н. М.; Маркевич, А. П.; Мордвинова, Т. Н.; et al. Определитель паразитов позвоночных Чёрного и Азовского морей; Наукова Думка: К., 1975.

(63) Gaevskaya, A. New data on trematodes of the families Opecoelidae and Accacoelidae from fishes in Atlantic Ocean and its Seas. Parasitologia 2002, 36 (3), 219–223.

(64) Гаевская, А. В.; Дмитриева, Е. В. Haplosplanchnus pachysomus (Trematoda: Haplosplanchnidae) — паразит кефалей Черного моря. Паразитология 1992, 26 (1), 385–388.

(65) Гаевская, А. В.; Дмитриева, Е. В. Трематоды рода Saccocoelium – паразиты рыб Черного моря. Вестник зоологии 1993, 1, 75–78.

(66) Герасев, П. И.; Дмитриева, Е. B.; Гаевская, А. В. Polyclithrum ponticum sp.n. (Monogenea: Gyrodactylidae: Polyclithrinae) с Mugil cephalus из Черного моря и проблема надродовой систематики гиродактилид. Паразитология 2002, 36 (5), 396–404.

(67) Dmitrieva, E. V; Gerasev, P. I.; Pron’kina, N. V. Ligophorus llewellyni n. sp. (Monogenea: Ancyrocephalidae) from the redlip mullet Liza haematocheilus (Temminck & Schlegel) introduced into the Black Sea from the Far East. Syst. Parasitol. 2007, 67 (1), 51–64 DOI: 10.1007/s11230-006-9072-4.

(68) Dmitrieva, E. V; Gerasev, P. I.; Merella, P.; Pugachev, O. N. Redescription of Ligophorus mediterraneus Sarabeev, Balbuena & Euzet, 2005 (Monogenea: Ancyrocephalidae) with some methodological notes. Syst. Parasitol. 2009, 73 (2), 95–105 DOI: 10.1007/s11230-009-9177-7.

(69) Dmitrieva, E. V; Gerasev, P. I.; Merella, P.; Pugachev, O. N. Redescriptions of Ligophorus cephali Rubtsova, Balbuena, Sarabeev, Blasco-Costa & Euzet, 2006 and L. chabaudi Euzet & Suriano, 1977 (Monogenea: Ancyrocephalidae), with notes on the functional morphology of the copulatory organ. Syst. Parasitol. 2009, 73 (3), 175–191 DOI: 10.1007/s11230-009-9192-8.

(70) Pronkina, N. V.; Dmitrieva, E. V.; Polyakova, T. A.; Popyuk, M. P. The lifecycle of Dichelyne minutus (Rudolphi, 1819) (Nematoda: Cucullanidae) in the estuarine biocenosis of the Black Sea. Russ. J. Mar. Biol. 2017, 43 (2), 148–155 DOI: 10.1134/S1063074017020079.

(71) Гаевская, А. В.; Дмитриева, Е. В.; Корнийчук, Ю. М. Популяционный подход к изучению гельминтов черноморских рыб: возможности и перспективы использования. Морський екологічний журнал 2002, 1, 78–89.

(72) Найденова, Н. Н.; Захалева, В. А. Некоторые болезни кефалевых, камбаловых и других видов рыб при выращивании в морской воде. Бюл. ЦНИИТЭИРХ 1986, No. 1, 3–25.

(73) Гаевская, А. В. Паразитология и патология рыб: Энциклопедический словарь-справочник; Изд-во ВНИРО: М., 2003.

(74) Гаєвська, А. В.; Гаевская, А. В. Паразитологія та патологія риб: енциклопедичний словник-довідник; Наукова Думка: К., 2004.

(75) Гаевская, А. В. Паразиты и болезни рыб Чёрного и Азовского морей: I – морские, солоноватоводные и проходные рыбы; ЭКОСИ-Гидрофизика: Севастополь, 2012.

(76) Dimitrov, G. I.; Arapoglou, F. K.; Georgiev, B. B. First record of Saturnius papernai Overstreet, 1977 in the Black Sea, with a review of the genus Saturnius Manter, 1969 (Digenea, Bunocotylidae). Syst. Parasitol. 1998, 40, 43–48.

(77) Pankov, P.; Gibson, D. I.; Kostadinova, A. The translocated Liza haematocheila (Teleostei: Mugilidae) as a new host of four species of Saturnius Manter, 1969 (Digenea: Hemiuridae) within its invasive range in the Black Sea. Syst. Parasitol. 2009, 74 (1), 29–39 DOI: 10.1007/s11230-009-9186-6.

(78) Ozturk, T.; Ozer, A. Monogenean Fish Parasites, Their Host Preferences and Seasonal Distributions in the Lower Kızılırmak Delta (Turkey). Turkish J. Fish. Aquat. Sci. 2014, 14 (2), 367–378 DOI: 10.4194/1303-2712-v14_2_07.

(79) Özer, A.; Kırca, D. Y. Parasite fauna of the grey mullet Mugil cephalus L. 1758, and its relationship with some ecological factors in Lower Kızılırmak Delta located by the Black Sea, Turkey. J. Nat. Hist. 2015, 49 (15–16), 933–956 DOI: 10.1080/00222933.2014.979259.

(80) Tepe, Y.; Oǧuz, M. C. Nematode and acanthocephalan parasites of marine fish of the eastern Black Sea coasts of Turkey. Turkish J. Zool. 2013, 37 (6), 753–760 DOI: 10.3906/zoo-1206-18.

(81) Euzet, L.; Combes, C. Contribution à l’étude des Microcotylidae (Monogenea), parasite de Mugil cephalus L. (Teleostei). Parasitol. Sb. vol. jub. B.E. Bychowski 1969, 24, 91–105.

(82) Euzet, L.; Suriano, D. M. Ligophorus n. g. (Monogenea, Ancyrocephalidae) parasite des Mugilidae (Téléostéens) en Méditerranée. Bull. du Muséum Natl. d’Histoire Nat. 3e série, Zool. 1977, 472, 799–821.

(83) Euzet, L.; Sanfilippo, D. Ligophorus parvicirrus n. sp. (Monogenea, Ancyrocephalidae), parasite of Liza ramada (Risso, 1826) (Teleostei, Mugilidae). Ann. Parasitol. Hum. Comp. 1983, 58 (4), 325–335.

(84) Sarabeev, V. L.; Rubtsova, N. Y.; Yang, T.; Balbuena, J. A. Taxonomic revision of the Atlantic and Pacific species of Ligophorus Euzet and Suriano, 1977 (Monogenea: Dactylogyridae) from mullets (Teleostei: Mugilidae) with proposal of a new genus and description of four new species. Vestn. Zool. Suppl. 28 2013, 112.

(85) Anderson, M. Ergenstrema labrosi sp. nov. on the gills of the thick lipped grey mullet Chelon labrosus at Plymouth. J. Mar. Biol. Assoc. United Kingdom 1981, 61, 827–832.

(86) Paperna, I. Parasitic helminths of inland-water fishes in Israel. Isr. J. Zool. 1964, 13 (1), 1–24.

(87) Overstreet, R. M. A revision of Saturnius Manter, 1969 (Hemiuridae: Bunocotylinae) with descriptions of two new species from the striped mullet. Excert Parasitol. en Mem. del Dr. Eduardo Caballer. Publicaciones Espec. 1977, 4, 273–284.

(88) Domnich, I. F.; Sarabeev, V. L. Trematodes of the genus Bunocotyle (Trematoda, Halipegedae) from the haarder (Mugil so-iuy) acclimatized in Azov sea. Parazitologiya 1999, 33 (1).

(89) Сарабеев, В. Л.; Домнич, И. Ф. Возрастная динамика зараженности дальневосточной кефали пиленгаса (Mugil soiuy) в Молочном лимане Азовского моря. Вестник зоологии, отдельный выпуск «Экологические исследования в Украине» 2000, 14 (2), 6–12.

(90) Домнич, И. Ф.; Сарабеев, В. Л. Трематоды дальневосточной кефали-пиленгаса (Mugil soiuy) в Азовском море. Вестник зоологии 2000, 34 (3), 7–15.

(91) Blasco-Costa, I.; Pankov, P.; Gibson, D. I.; Balbuena, J. A.; Raga, J. A.; Sarabeev, V. L.; Kostadinova, A. Saturnius minutus n. sp. and S. dimitrovi n. sp. (Digenea: Hemiuridae) from Mugil cephalus L. (Teleostei: Mugilidae), with a multivariate morphological analysis of the Mediterranean species of Saturnius Manter, 1969. Syst. Parasitol. 2006, 65 (1), 77–91 DOI: 10.1007/s11230-006-9043-9.

(92) Pankov, P.; Webster, B. L.; Blasco-Costa, I.; Gibson, D. I.; Littlewood, D. T. J.; Balbuena, J. A.; Kostadinova, A. Robinia aurata n. g., n. sp. (Digenea: Hemiuridae) from the mugilid Liza aurata with a molecular confirmation of its position within the Hemiuroidea. Parasitology 2006, 133 (2), 217 DOI: 10.1017/S0031182006000126.

(93) Paggi, L.; Orecchia, P.; Di Cave, D. Elmintofauna di specie ittiche eurialine di interesse commerciale del lago di Sabaudia (Latina-Italia). Parassitologia 1988, 30, 126–127.

(94) Paggi, L.; Orecchia, P.; Cancrini, G.; Minervini, R. Aspetti morfologici ed ecologici dei parassiti di alcune specie ittiche di ambiente salmastro (Lago di Saubaudia–Prov. Latina–Italia). Atti della Soc. Ital. delle Sci. Vet. 1979, 33, 279.

(95) Orecchia, P.; Paggi, L. Cucullanus bioccai n. sp. (Nematoda: Cucullanidae), parassita di Mugil cephalus L. Parassitologia 1987, 29 (1), 71–74.

(96) Orecchia, P.; Paggi, L. Aspetti di sistematica e di ecologia degli elminti parassiti di pesci marini studiati presso l’Istituto di Parassitologia dell’Università di Roma. Parassitologia 1978, 20 (1–3), 73–89.

(97) Ferretti, G.; Paggi, L. Ridescrizione di Saccocoelium obesum Looss, 1902 (sin. Saccocoelium tensum Looss,1902) trematoda parassita di Mugil cephalus. Riv. Parassitol. 1965, 26, 229–239.

(98) Palombi, A. I trematodi d`Italia. Parte 1. Trematodi monogenetici. Arch. Zool. Ital. 1949, 34, 203–408.

(99) D’Amelio, S.; Di Cave, D.; Orecchia, P.; Paggi, L. Le comunità dei metazoi parassiti di Liza ramada (Risso, 1826) (Pisces: Mugilidae) nei laghi di Sabaudia (LT) e del Fusaro. Suppl. alla Richerche di Biol. della Selvag. 1996, 24, 671–676.

(100) Culurgioni, J.; Sabatini, A.; De Murtas, R.; Mattiucci, S.; Figus, V. Helminth parasites of fish and shellfish from the Santa Gilla Lagoon in southern Sardinia, Italy. J. Helminthol. 2014, 88 (4), 489–498 DOI: 10.1017/S0022149X13000461.

(101) Culurgioni, J.; Figus, V.; Cabiddu, S.; De Murtas, R.; Cau, A.; Sabatini, A. Larval helminth parasites of fishes and shellfishes from Santa Gilla Lagoon (Sardinia, Western Mediterranean), and their use as bioecological indicators. Estuaries and Coasts 2015, 38 (5), 1505–1519 DOI: 10.1007/s12237-014-9894-2.

(102) Orecchia, P.; Paggi, L.; Radujkovic, B. M. Sur une nouvelle espece d’eocanthocephale Acanthogyrus (Acanthosentis) lizae n. sp. (Gyracanthocephala, Quadrigyridae) parasite de Liza aurata (Risso). Bull. du Museum Natl. d’Histoire Nat. Sect. A Zool. Biol. Ecol. Anim. 1988, 10 (3), 529–534.

(103) Paperna, I. Parasites and diseases of the grey mullet (Mugilidae) with special reference to the seas of the Near East. Aquaculture 1975, 5 (1), 65–80 DOI: 10.1016/0044-8486(75)90018-6.

(104) Dzikowski, R.; Paperna, I.; Diamant, A. Use of fish parasite species richness indices in analyzing anthropogenically impacted coastal marine ecosystems. Helgol. Mar. Res. 2003, 57 (3–4), 220–227 DOI: 10.1007/s10152-003-0138-2.

(105) Abu Samak, O. A.; Hassan, S. H. Microhabitat and distribution of three monogenean parasites on the gills of the mugilid fish, Liza ramado. J. Egypt. Ger. Soc. Zool. 1998, 26 (D), 273–283.

(106) Abu Samak, O. A.; Hassan, S. H. Prevalence and mean intensity of three monogeneans infesting the gills of the mugilid fish Liza ramada. J. Egypt. Ger. Soc. Zool. 1999, 29, 39–48.

(107) Abu Samak, O. A. Studies on egg morphology of Ligophorus imitans and L. parvicirrus (Dactylogyridea: Ancyrocephalidae) and egg development, hatching mechanism and anatomy of the oncomiracidium of L. imitans. J. Egypt. Ger. Soc. Zool. 1997, 23, 181–198.

(108) Aydoğdu, A.; Emre, N.; Emre, Y. Prevalence and intensity of parasitic helminths of thicklip grey mullet Chelon labrosus in hosts in Beymelek Lagoon Lake in Antalya, Turkey, according to season, host size, age, and sex of the host. Turkish J. Zool. 2015, 39, 643–651 DOI: 10.3906/zoo-1403-55.

(109) Oguz, M. C.; Bray, R. a. Digenetic trematodes of some teleost fish off the Mudanya Coast (Sea of Marmara, Turkey). Helminthologia 2006, 43 (2007), 161–167 DOI: 10.2478/s11687-006-0030-0.

(110) Oguz, M.; Bray, R. Cestoda and monogenea of some teleost fishes off the Mudanya Coast (Sea of Marmara, Turkey). Helminthologia 2008, 45 (4), 192–195 DOI: 10.2478/s11687-008-0038-8.

(111) Сабодаш, В. М.; Семененко, Л. И. Паразитофауна дальневосточного пиленгаса (Mugil soiuy) в водоемах Украины. Вестник зоологии 1994, No. 2, 44–46.

(112) Сабодаш, В. М.; Семененко, Л. И. Экология и интродукция дальневосточной кефали Mugil so-iuy Basilewsky в водоемах Украины. Гидробиологический журнал 1995, 31 (5), 38–45.

(113) Мальцев, В. Н.; Ждамиров, В. Н. О паразитофауне пиленгаса (Mugil soiuy Basilewsky) Керченского пролива. Труды ЮгНИРО 1996, 42, 229–232.

(114) Мирошниченко, А. И.; Мальцев, В. H. Ligophorus gussevi sp. nov. (Monogenea, Ancyrocephalidae) - новый вид жаберного паразита пиленгаса (Mugil soiuy). In Вопросы развития Крыма. Научно-практический дискуссионно-аналитический сборник. Вып. 15. Проблемы инвентаризации крымской биоты; Дулицкого, А. Н., Вахрушевой, Л. П., Мишнева, В. Г., Ена, В. Г., Евстафьева, И. Л., Ена, А. В., Стенько, Р. П., Мирошниченко, А. И., Eds.; Таврия-Плюс: Симферополь, 2004; pp 186–192.

(115) Мирошниченко, А. И.; Мальцев, В. H. Новые для Азово-Черноморского бассейна виды гиродактилюсов (Monogenea: Gyrodactylidae) от пиленгаса. Труды ЮгНИРО 1998, 44, 116–125.

(116) Balbuena, J. A.; Rubtsova, N. Y.; Sarabeev, V. L. Ligophorus pilengas Sarabeev & Balbuena, 2004 (Monogenea: Ancyrocephalidae) is proposed as the senior synonym of L. gussevi Miroshnichenko & Maltsev, 2004. Syst. Parasitol. 2006, 63 (2), 93–96 DOI: 10.1007/s11230-005-9000-z.

(117) Юрахно, В. М.; Домнич, И. Ф.; Сарабеев, В. Л. Первые сведения о находке Myxobolus najdenova (Protozoa: Cnidospora: Mухоsporea) в Азовском море. Паразитология 1999, No. 2, 218–223.

(118) Домніч, І. Ф.; Сарабєєв, В. Л. Сучасна фауна паразитів риб у північній частині Азовського моря. Вісник Запорізького державного університету. Фізико-математичні науки. Біологічні науки 2000, No. 1, 224–230.

(119) Домніч, І. Ф.; Сарабєєв, В. Л. Паразитофауна піленгаса (Мugil soiuy) Азовського моря та шляхи її формування. Вісник Запорізького державного університету. Фізико-математичні науки. Біологічні науки 1999, 2 (2), 218–223.

(120) Domnich, I. F.; Sarabeev, V. L. Parasitic fauna structure of the pilengas in the Azov Sea. In Acta parasitol. Vol. 45, abstracts EMOP VIII.; Poznan, 2000; p 268.

(121) Domnich, I. F.; Sarabeev, V. L. Forming of the parasitic fauna of the pilengas in the Azov Sea. In Acta parasitol. Vol . 45, abstracts EMOP VIII.; Poznan, 2000; p 265.

(122) Sarabeev, V. L.; Balbuena, J. A. Ligophorus pilengas n. sp. (Monogenea: Ancyrocephalidae) from the introduced So-iuy mullet, Mugil soiuy (Teleostei: Mugilidae), in the Sea of Azov and the Black Sea. J. Parasitol. 2004, 90 (2), 222–228 DOI: 10.1645/GE-163R.

(123) Rubtsova, N. Y.; Balbuena, J. A.; Sarabeev, V. L.; Blasco-Costa, I.; Euzet, L. Description and morphometrical variability of a new species of Ligophorus and of Ligophorus chabaudi (Monogenea: Dactylogyridae) on Mugil cephalus (Teleostei) from the Mediterranean basin. J. Parasitol. 2006, 92 (3), 486–495 DOI: 10.1645/GE-747R.1.

(124) Sarabeev, V. L.; Balbuena, J. A.; Euzet, L. Taxonomic status of Ligophorus mugilinus (Hargis, 1955) (Monogenea, Ancyrocephalidae), with a description of Ligophorus mediterraneus n. sp. from Mugil cephalus (Teleostei, Mugilidae) from the Mediterranean Basin. J. Parasitol. 2005, 91 (6), 1444–1451 DOI: 10.1645/GE-418R.1.

(125) Tkach, I.; Sarabeev, V.; Shvetsova, L. Taxonomic status of Neoechinorhynchus agilis (Acanthocephala, Neoechinorhynchidae), with a description of two new species of the genus from the Atlantic and Pacific mullets (Teleostei, Mugilidae). Vestn. Zool. 2014, 48 (4), 291–306 DOI: 10.2478/vzoo-2014-0035.

(126) Sarabeev, V. L.; Tkach, I. V.; Sueiro, R. A.; Leiro, J. Molecular data confirm the species status of Neoechinorhynchus personatus and N. yamagutii (Acanthocephala, Neoechinorhynchidae) from the Atlantic and Pacific grey mullets (Teleostei: Mugilidae). Vestn. Zool. 2020, 54 (1), 1–10 DOI: 10.15407/zoo2020.01.001.

(127) Míguez-Lozano, R.; Pardo-Carranza, T. V; Blasco-Costa, I.; Balbuena, J. A. Spatial structure of helminth communities in the golden grey mullet, Liza aurata (Actinopterygii: Mugilidae), from the Western Mediterranean. J. Parasitol. 2012, 98 (5), 904–912 DOI: 10.1645/GE-2897.1.

(128) Sarabeev, V. L. Helminth species richness of introduced and native grey mullets (Teleostei: Mugilidae). Parasitol. Int. 2015, 64 (4), 6–17 DOI: 10.1016/j.parint.2015.01.001.

(129) Looss, A. Die Distomenunterfamilie der Haploprinae. Arch. Parasitol. 1902, 6, 129–143.

(130) Blasco-Costa, I.; Montero, F. E.; Gibson, D. I.; Balbuena, J. A.; Raga, J. A.; Shvetsova, L. S.; Kostadinova, A. A revision of the species of Saturnius Manter, 1969 (Digenea: Hemiuridae), parasites of mullets (Teleostei: Mugilidae). Syst. Parasitol. 2008, 71 (1), 53–74 DOI: 10.1007/s11230-008-9141-y.

(131) Blasco-Costa, I.; Balbuena, J. a; Raga, J. a; Kostadinova, a; Olson, P. D. Molecules and morphology reveal cryptic variation among digeneans infecting sympatric mullets in the Mediterranean. Parasitology 2010, 137, 287–302 DOI: 10.1017/S0031182009991375.

(132) Blasco-Costa, I.; Balbuena, J. A.; Kostadinova, A.; Olson, P. D. Interrelationships of the Haploporinae (Digenea: Haploporidae): A molecular test of the taxonomic framework based on morphology. Parasitol. Int. 2009, 58 (3), 263–269 DOI: 10.1016/j.parint.2009.03.006.

(133) Walther, B. A.; Morand, S. Comparative performance of species richness estimation methods. Parasitology 1998, 116, 395–405.

(134) Occhipinti-Ambrogi, A. Global change and marine communities: Alien species and climate change. Mar. Pollut. Bull. 2007, 55 (7–9), 342–352 DOI: 10.1016/j.marpolbul.2006.11.014.

(135) Stephens, K. L.; Dantzler‐Kyer, M. E.; Patten, M. A.; Souza, L. Differential responses to global change of aquatic and terrestrial invasive species: evidences from a meta‐analysis. Ecosphere 2019, 10 (4), e02680 DOI: 10.1002/ecs2.2680.

(136) Torcu, H.; Mater, S. Lessepsian fishes spreading along the coasts of the Mediterranean and the Southern Aegean Sea of Turkey. Turkish J. Zool. 200AD, 24 (2), 139–148.

(137) Yurakhno, V. M.; Ovcharenko, M. O.; Holzer, A. S.; Sarabeev, V. L.; Balbuena, J. A. Kudoa unicapsula n. sp. (Myxosporea: Kudoidae) a parasite of the Mediterranean mullets Liza ramada and L. aurata (Teleostei: Mugilidae). Parasitol. Res. 2007, 101 (6), 1671–1680 DOI: 10.1007/s00436-007-0711-8.

(138) Holzer, A. S.; Blasco-Costa, I.; Sarabeev, V. L.; Ovcharenko, M. O.; Balbuena, J. A. Kudoa trifolia sp. n. - Molecular phylogeny suggests a new spore morphology and unusual tissue location for a well-known genus. J. Fish Dis. 2006, 29 (12), 743–755 DOI: 10.1111/j.1365-2761.2006.00770.x.

How to Cite
Sarabeev, V. L., & Tkach, I. V. (1). Helminth parasites of grey mullets (Teleostei: Mugilidae) in the Mediterranean region: a review. Bulletin of Zaporizhzhia National University. Biological Sciences, (1), 70-88. https://doi.org/10.26661/2410-0943-2019-1-08